Происхождение черепах: морфогенетические модификации и эволюция

Черепахи (Testudinata) — это группа позвоночных животных, которые отличаются необычной конструкцией скелета. Их короткое туловище заключено в панцирь, сложенный разнообразными костными пластинками. Кроме обычных для рептилий остеодерм и брюшных рёбер (гастралий), в состав костного панциря черепах включены элементы внутреннего скелета — позвонки и рёбра (образующие центральную часть карапакса), а также покровные окостенения плечевого пояса — ключицы и межключица (входящие в состав пластрона). В результате развития панциря лопаточные кости черепах оказались лежащими под рёбрами, а не над рёбрами, как у других позвоночных. Кроме того, у черепах нет грудины и не сформирована замкнутая грудная клетка — определяющий признак амниот. Следовательно, общий план строения тела черепах (тестудинатный морфотип) обладает рядом уникальных черт, не свойственных остальным тетраподам (Черепанов, 2005).

Морфологический разрыв между черепахами и другими наземными позвоночными привел к тому, что в качестве предков или ближайших родственников черепах стали рассматривать многие группы древних амниот. В современной литературе параллельно существует несколько равновероятных филогенетических гипотез, определяющих положение черепах в системе высших позвоночных (Черепанов, 2010).

В большинстве исследований вопрос о происхождении черепах, по сути, сводится к вопросу происхождения их панциря. Однако в этих работах, как правило, освещается лишь один из аспектов проблемы. Накопленный к настоящему времени огромный пласт разнородных палеонтологических, эмбриологических и молекулярногенетических данных требует комплексного анализа. По нашему мнению, именно такой анализ может служить ключом к решению поставленного вопроса.

Инициация формирования панциря связана с появлением в раннем онтогенезе боковой складки карапакса, или карапаксального гребня. Сравнительно-эмбриологические исследования показывают, что карапаксальный гребень представляет собой специфическую экто-мезодермальную структуру, свойственную только черепахам (Gilbert et al., 2001). Установлено, что формирование карапаксального гребня происходит в результате эпителиально-мезенхимных (экто-мезодермальных) взаимодействий в области боковой стенки тела (Burke, 1989, 1991). Указанные взаимодействия представляют собой универсальный морфогенетический механизм, реализующийся в эмбриогенезе позвоночных животных. Они рассматриваются как один из вариантов взаимных индуктивных влияний (реципрокной индукции) соседних тканей или органов в ходе морфогенеза (Gilbert, 2010). Выявлено, что характер клеточной пролиферации и распределение адгезивных гликопротеидов (в частности фибронектина) в области карапаксального гребня у эмбрионов черепахи Chelydra serpentina сходны с аналогичными паттернами в других органах, развивающихся на границе эктодермы и мезодермы у позвоночных животных. Следовательно, по индуктивно-пролиферативным параметрам механизм развития карапаксального гребня черепах не отличается от механизмов развития других экто-мезодермальных структур (например, ранней почки конечностей), а его уникальность заключается только в его особом расположении — вдоль боковой стенки тела.

В ходе гистохимических исследований установлено, что карапаксальный гребень является каузальным фактором, обусловливающим направленную миграцию клеток соматической мезодермы, формирующей рёбра, в стенку тела и, в конечном итоге, смещение и изменение формы рёбер у черепах (Burke, 1989). Следуя за разрастанием карапаксального гребня, рёбра постепенно приобретают горизонтальное и веерообразное положение, не свойственное рёбрам других амниот (Nagashima et al., 2007). Морфогенетический механизм этого явления заключается в том, что карапаксальный гребень обладает способностью привлекать клетки «мигрирующего рёбра» выделением в качестве сигнала фактора роста фибробластов (FGF) (Cerba-Thomas et al., 2005). Ингибирование FGF приводит к дегенерации карапаксального гребня с последующей «миграцией» рёбер вдоль стенки тела (как это происходит у типичных амниот). Основываясь на этих фактах, можно согласиться с мнением, что именно возникновение новых эпителиально-мезенхимных взаимоотношений в боковой стенке тела послужило инструментом перехода от типичной тетраподной конструкции туловища к его тестудинатному состоянию.

В последние годы были получены сведения о генетической природе панциря черепах. Было выявлено около 15 генов, специфически экспрессирующиеся в области карапаксального гребня (Kurakuetal., 2005; Moustakas, 2008). Сами по себе идентифицированные гены неспецифичны и встречаются у многих позвоночных, но сравнение паттерна их экспрессии с таковым у других амниот показало, что это новый вариант (Kurakuetal., 2005). Важно отметить, что генетический комплекс карапаксального гребня включает ряд регуляторных генов почки конечности, и это, по-видимому, определяет некоторую схожесть морфогенетических процессов при развитии двух этих структур (см. выше). Поскольку генетические исследования не выявили экспрессии специфичных для черепах генов, авторы последней публикации делают заключение о модификации генетического регуляторного механизма их развития. Согласно этому взгляду, в эволюции черепах произошло изменение степени участия общих для амниот регуляторных генов в контроле морфогенетических процессов, а не вовлечение в эти процессы новых генов, которые были бы свойственны только черепахам.

Широко распространенная гипотеза о происхождении костных пластинок панциря черепах в результате слияния поверхностных остеодерм и внутренних скелетных элементов не подтверждается данными эмбриогенеза. Исследование онтогенетического развития нескольких видов черепах (Pelodiscussinensis, Emysorbicularis, Testudo graeca) различных семейств показало, что каждая костная пластинка панциря формируется только из одного источника (Черепанов, 2005). Для невральных и костальных пластинок таким источником являются разрастающиеся в дерме перихондральные костные манжетки, покрывающие остистые отростки позвонков и рёбра. Таким образом, эти пластинки, по сути, представляют собой преобразованные элементы осевого скелета. Большинство других пластинок карапакса развиваются как исключительно дермальные окостенения, подобно остеодермам других рептилий. Особое место занимает нухальная пластинка, имеющая дермальное происхождение, но формирующаяся значительно раньше остальных и в более глубоком слое кожи (её природа пока остается неясной). Ход развития передних элементов пластрона черепах (эпипластронов и энтопластрона) на ранних этапах онтогенеза неотличим от хода развития ключиц и межключицы других рептилий. Задние элементы пластрона по характеру онтогенетического развития схожи с гастралиями крокодилов.

Сравнительные иммуно-гистохимические исследования подтвердили результаты описанных выше прямых эмбриологических наблюдений. Было установлено, что источником формирования всех костных элементов пластрона черепах, также как игастралий крокодилов, являются клетки ганглионарной пластинки (Gilbert et al., 2007). Напротив, пластинки карапакса (невральные, костальные и маргинальные) развиваются без участия ганглионарных клеток, подобно как позвонки, рёбра и остеодермы крокодилов. В спинном щитеисключение составляет только нухальная пластинка, развивающаяся из клеток неврального гребня, что лишний раз убеждает в её особом происхождении.

Ископаемые остатки древнейших черепах долгое время были известны только из отложений позднего триаса Германии. Отсюда описан Proganochelys quenstedti, хорошо изученный по нескольким сохранившимся скелетам (Gaffney, 1990). По наличию примитивных черт в строении черепа (полная крыша, нёбные зубы) и посткраниального скелета (туловищный панцирь с большим числом щитков и пластинок, крупные остеодермы на шее, конечностях и хвосте) эта форма была выделена в особую базальную группу черепах — Proganochelydia.

С конца прошлого века география находок триасовых черепах стала расширяться. Их остатки были обнаружены в Таиланде, Гренландии, Аргентине, США (Черепанов, 2011). Однако наиболее значимым палеонтологическим открытием нового времени является описание Odontochelys semitestacea из верхнетриасовых морских отложений Юго-Западного Китая (Li et al., 2008). Эта самая древняя из черепах обладает комплексом уникальных и крайне примитивных признаков. Её челюсти несут зубы. Пластрон хорошо сформирован и почти консолидирован, в то время как карапакс демонстрирует значительное недоразвитие: рёбра (костальные пластинки) слабо расширены и не контактируют между собой, маргинальных пластинок нет, пластинки над туловищными позвонками отделены от остистых отростков позвонков и только по положению схожи с невральными. К необычным чертам Odontochelys мoжнo отнести прикрепление рёбер в средней части тел позвонков, а не между ними, как у других черепах, и относительно большое число фаланг пальцев.

Описавшие Odontochelysa авторы полагают, что эта форма показывает промежуточную ступень эволюции, переходную между типичными тетраподами и типичными черепахами. Однако своеобразное строение панциря Odontochelys может иметь и другое объяснение. Морской генезис местонахождения и широкие приспособленные к гребле конечности указывают на её водную специализацию. Следовательно, рудиментарное состояние карапакса Odontochelys может быть не первичным (примитивным) признаком, а вторичным, приобретенным в результате редукции до этого более консолидированного панциря. Как известно процесс подобной редукции был характерен для многих водных черепах, в частности представителей семейства Dermochelyidae, карапакс которых несет черты существенного сходства с таковым Odontochelys. К этим чертам относятся: редукция невральных и костальных пластинок, исчезновение костных элементов маргинального ряда, появление костей остеодермального происхождения над позвонками.

Нужно отметить, что уже в позднем триасе черепахи были широко распространены, многочисленны и разнообразны. Фауна этого времени насчитывает несколько родов (Proganochelys, Proterochersis, Palaeochersis, Chinlechelys, Odontochelys), которые были представителями разных таксономических групп высокого ранга(Черепанов, 2011).

Несмотря на значительный прирост палеонтологических данных, они не проливают свет на проблему происхождения черепах. Однако, возможно, эта трудность носит объективный характер, если предположить, что становления отряда Testudinata пpoизoшлo в результате очень быстрыхморфологических изменений. На возможность такого скачкообразного пути эволюции указывают следующие факты:

1. Отсутствие новых специфичных для черепах регуляторных генов, генетическая регуляция морфогенеза панциря связана с изменением паттерна экспрессии типичных генов позвоночных (модификация генетической программы).

2. Наличие «простого» механизма инициации развития панциря, выражающегося в реципрокных эпителиально-мезенхимных взаимодействиях, свойственных развитию любых аппендикулярных структур позвоночных животных (модификация морфогенеза, приводящая к появлению карапаксального гребня).

3. Полная гомологичность костных пластинок панциря черепах элементам базального скелета наземных позвоночных (модификация скелета).

4. Внезапное появление черепах в геологической летописи и их быстрая дивергенция на ранних этапах эволюции.

Таким образом, очевидно, что формирование тестудинатного морфотипа не потребовало сложных структурных преобразований генома и формирования новых морфогенетических механизмов развития, а ограничилось лишь модификацией уже имеющихся, что, по-видимому, могло произойти в исторически сжатые сроки.

Г. О. Черепанов
Санкт-Петербургский государственный университет (Санкт-Петербург)

Материалы 5 съезда Герпетологического общества им.А.М.Никольского
Вопросы герпетологии, 2012 год